Jede Rinzai-Zen-Linie im heutigen Japan führt über die Erben Hakuin Ekakus zurück, und die Abfolge der kōan, der rätselhaften Fälle, an denen ein Rinzai-Mönch geprüft wird, haben seine Nachfolger geordnet. Als er begann, hatte die Schule ihre reichen Gönner verloren und suchte Unterstützung bei Laien, und die gerade aus China gekommene Ōbaku-Schule gewann Mönche mit einer strengeren gemeinschaftlichen Schulung. Hakuin war fünfzig Jahre lang Priester von Shōin-ji, einem kleinen Tempel in Hara, einer Poststation an der Tōkaidō-Straße am Fuß des Fuji, und machte daraus einen Ort, zu dem Mönche quer durchs Land reisten.
Das meiste, was man über seinen Weg weiß, stammt aus seiner eigenen Darstellung, vor allem aus Itsumadegusa, der Autobiographie, die er 1765 schrieb, und aus der chronologischen Biographie seines Schülers Tōrei Enji. Als Kind, schreibt er, habe ihn die Predigt eines Nichiren-Predigers über die heißen Höllen in Schrecken versetzt, und er sei mit fünfzehn Mönch geworden, um ihnen zu entgehen. Mit neunzehn las er, dass Yantou, ein großer chinesischer Meister, von Räubern ermordet worden war, und verzweifelte an dem, was Zen vermag. Mit vierundzwanzig hörte er nach sieben Tagen Sitzens in Abgeschiedenheit in Eigen-ji eine Tempelglocke und hielt sich für erwacht. Shōju Rōjin (Dōkyō Etan), ein Einsiedlerlehrer, bei dem er danach acht Monate lernte, verspottete diesen Anspruch und gab ihm schwerere Fälle. Hakuin trieb sich so hart an, dass seine Gesundheit zusammenbrach. In Yasen kanna, 1757 gedruckt und seither ununterbrochen aufgelegt, erzählte er, wie ein Einsiedler in den Bergen vor Kyoto ihn die Atemtechnik lehrte, die ihn heilte.
Von Mitte zwanzig an, sagt er, quälte ihn ein Satz: Weise und heilige Mönche, denen bodhicitta fehle, der auf das Erwachen gerichtete Geist, fielen allesamt unter die Dämonen. Anfang vierzig las er das Lotos-Sutra, kam an das Kapitel der Gleichnisse und verstand den Satz endlich. Bodhicitta, so schloss er, heißt Gutes tun: andere lehren und ihnen nützen. Das ist der Gedanke im Zentrum seines Zen. Erwachen ist keine Ruhe, in der man sich niederlässt; die eigentliche Arbeit ist die Übung, die danach kommt, und sie geschieht für andere.
Alles, was er lehrte, folgt daraus. Anfänger wollte er in das treiben, was er den großen Zweifel nannte – eine einzige Frage festhalten, bis sie nachgibt –, und für sie erfand er seinen eigenen ersten Fall, den Klang der einen Hand, den er dem traditionellen ersten Kōan weit überlegen fand. Er griff Lehrer an, die einen stillen, leeren Geist mit Erleuchtung gleichsetzten. 1749 hielt er Vorlesungen über die Predigten Daitōs, des Gründers von Daitoku-ji im 14. Jahrhundert, und sein Kommentar, Kaian kokugo, kehrt Daitōs schwerste Worte gegen Mönche, die den ganzen Tag saßen und die Ruhe Erwachen nannten.
Seine letzten fünfzehn Jahre verbrachte er schreibend, vieles davon in schlichtem Japanisch und in volkstümlichen Versen, die einfache Leute lesen konnten, und mit fast sechzig begann er zu malen. Seine Tuschbildnisse Bodhidharmas und seine Kalligraphien, entstanden für Laien, die oft nicht lesen konnten, hängen heute in Museen. Er starb 1769 mit dreiundachtzig Jahren in Shōin-ji, im Dorf seiner Geburt.
Sein engster Schüler Tōrei erhielt seine Robe, doch die heutigen Linien gehen auf Gasan Jitō und dessen Schüler Inzan Ien und Takuju Kosen zurück, und die Forschung bezweifelt, dass Gasan überhaupt formell Hakuins Erbe war. Hakuin selbst erhielt nie eine formelle Übertragung, weder von Shōju noch von sonst jemandem. Alle vierzehn Zweige der Rinzai-Schule sehen in ihm ihren Erneuerer, und ihre Mönche rezitieren beim Sitzen sein Zazen wasan, einen Hymnus zum Lob des Sitzens.